Рис. 1. Окаменевшая цианобактерия Navifusa majensis из формации Макдермотт в Австралии. Эта бактерия жила 1,75 млрд лет назад и уже имела тилакоиды — органеллы, обеспечивающие современным цианобактериям высокоэффективный фотосинтез. Фото с сайта eurekalert.org
В трех местах земного шара — в арктической Канаде, северной Австралии и Центральной Африке — были найдены окаменелости вымершей цианобактерии, самой старшей из которых 1,75 млрд лет. При рассмотрении под электронным микроскопом оказалось, что эта бактерия уже имела тилакоиды — мембранные органеллы, повышающие эффективность фотосинтеза и характерные для современных цианобактерий. Это означает, что 1,75 млрд лет назад уже существовали интенсивно фотосинтезирующие цианобактерии современного типа.
Примерно 2,5 миллиарда лет назад Землю поразила страшная биологическая катастрофа. Группа бактерий научилась получать энергию из воды и солнечного света, но с выделением ядовитого газа с сильными окислительными свойствами (см. новость Новый вид цианобактерий проливает свет на эволюцию кислородного фотосинтеза, «Элементы», 17.01.2021). Всей жизни пришлось кардинально перестраивать свою биохимию, чтобы приспособиться к этому газу и даже научиться им дышать. Этим газом был кислород — а мы, люди, одни из многочисленных потомков тех форм жизни, которые смогли приспособиться к его токсическому действию и даже научиться извлекать из него пользу. Следует отметить, что некоторые группы организмов избрали другую стратегию и скрылись в местообитаниях, где кислорода нет. Сейчас мы знаем их как анаэробов.
«Изобретателями», отравившими жизнь прокариотам древней Земли, оказались цианобактерии (рис. 2). В процессе эволюции в результате горизонтального переноса генов в их клетках совместились две фотосистемы (или две цепочки белков, переносящие электроны, выбитые из хлорофилла квантом света) —феофитин-хиноновая фотосистема, существовавшая у пурпурных бактерий, и Fe-S-фотосистема, существовавшая у зеленых серобактерий. Это позволило цианобактериям расщеплять воду, получая гораздо больше энергии, — но при этом выделялся кислород. Резкий рост его концентрации в атмосфере древней Земли получил название Кислородной катастрофы.
Рис. 2. Современные многоклеточные цианобактерии: слева — осциллятория (Oscillatoria), справа — анабена (Anabaena). Фото с сайта en.wikipedia.org
Это событие изменило живой мир планеты и ее геологический облик (хотя ученые и спорят, насколько именно, см. «Великое кислородное событие» на рубеже архея и протерозоя не было ни великим, ни событием, «Элементы», 02.03.2014). Но любопытно, что такой революционный способ фотосинтеза был изобретен только однажды — цианобактериями. Растения тоже выделяют кислород при фотосинтезе, но лишь благодаря пластидам — органеллам клетки, происходящим от цианобактерий. Получается, что всем кислородом Земли мы обязаны цианобактериям. Поэтому ученые пристально изучают эволюцию цианобактерий: очень важно понять, как они смогли производить фотосинтез так эффективно, что резко изменили состав всей атмосферы Земли.
«Элементы» уже рассказывали о том, что высокоэффективный фотосинтетический аппарат, характерный для большинства современных видов цианобактерий и всех без исключения фотосинтезирующих эукариот, возник далеко не сразу (см. Новый вид цианобактерий проливает свет на эволюцию кислородного фотосинтеза, «Элементы», 17.01.2022). Представление о том, какими могли быть первые цианобактерии, дают глеобактерии (см. Gloeobacter), включая Anthocerotibacter panamensis (рис. 3). Это классическая одноклеточная бактерия, мешочек с ферментами и ДНК, фотосинтетический аппарат которой расположен на плазматической мембране и устроен максимально просто — насколько вообще возможно, чтобы все-таки осуществлять фотосинтез. Скорость роста A. panamensis в присутствии солнечного света сопоставима со скоростью роста микобактерии туберкулеза — известного «антирекордсмена», которого очень трудно вырастить в лаборатории. Фотосинтез A. panamensis потрясающе неэффективен в плане выхода полезного для бактерии продукта, но вот «выхлопных газов», то есть кислорода, он выделял всего вдвое ниже, чем цианобактерия «современного» типа, взятая для сравнения. Теоретически, цианобактерии такого примитивного типа смогли бы осуществить кислородную революцию — но ее проще было бы объяснить, если бы мы знали, что уже 2,5 млрд лет назад существовали более эффективные фотосинтетики.
Рис. 3.Anthocerotibacter panamensis — самая просто устроенная цианобактерия, открытая на сегодняшний день. Вероятно, так выглядели первые цианобактерии на Земле. Изображения предоставлены Fay-Wei Li
Большая эффективность современных цианобактерий обеспечивается не только более совершенной конструкцией фотосистем, но и более сложным устройством самих клеток. Белковые комплексы фотосинтеза расположены на мембране, и в процессе своей работы создают разность потенциалов по обе ее стороны, перекачивая ионы водорода. Нетрудно догадаться, что, имея в своем распоряжении только одну мембрану, цитоплазматическую, бактерия может разместить на ней лишь ограниченное количество комплексов и будет постоянно терять какую-то долю электрического потенциала из-за рассеивания ионов водорода в окружающую среду — они перекачиваются изнутри наружу.
Большинство ныне живущих цианобактерий — все, кроме глеобактерий, — а также растения и все группы водорослей решают эту проблему путем размещения в клетке (или в хлоропласте) стопок мембранных мешочков — тилакоидов, на мембране которых и располагаются все белковые комплексы, необходимые для фотосинтеза (рис. 4). Так как суммарная площадь мембран тилакоидов гораздо больше площади цитоплазматической мембраны, на ней можно разместить гораздо больше таких комплексов, что повышает производительность процесса в разы. Кроме того, в таком случае ионы водорода перекачиваются из цитоплазмы в просвет тилакоида (он называется люменом). Объем люмена ограничен и довольно мал по сравнению с клеткой бактерии — это позволяет повысить концентрацию ионов водорода и зависящее от нее напряжение на мембране, от которого, в свою очередь, зависит скорость синтеза органических веществ под действием солнечного света. Проще говоря, современные цианобактерии — это энергосберегающие конструкции с высоким КПД. А вот у более древних глеобактерий с энергоэффективностью, конечно, не очень...
Рис. 4. Различия в устройстве и процессе фотосинтеза глеобактерий и цианобактерий современного типа. Слева — глеобактерии и первые цианобактерии на Земле. Они не имели тилакоидов, а ионы водорода в процессе фотосинтеза скапливались с наружной стороны мембраны. У цианобактерий современного типа и хлоропластов внутри клетки есть уложенные в стопку мембранные мешки тилакоиды, в которых и накапливаются ионы водорода. Красными точками обозначено расположение белковых комплексов фотосинтеза: у бактерий современного типа они расположены на мембранах тилакоидов, а у «древних» представителей — на мембране клетки. Рисунок подготовлен автором с помощью сервиса biorender.com
Очевидно, что хотя бы простенькие цианобактерии, вроде глеобактерий, должны были возникнуть как минимум 2,7 млрд лет назад, иначе Кислородную катастрофу вызвать было бы просто некому (P. Sánchez-Baracaldo et al., 2021. Cyanobacteria and biogeochemical cycles through Earth history). Но когда появились «высокоэффективные» цианобактерии современного типа, с тилакоидами? Метод молекулярных часов дает широкий разброс оценок — от 3,63 до 2,02 млрд лет назад (постоянно предпринимаются попытки уточнить этот интервал, см. Перенастроенные «молекулярные часы» показали более точное время появления кислородного фотосинтеза, «Элементы», 12.10.2021). Такой разброс связан с нехваткой сохранившихся с тех времен окаменелостей, по которым можно откалибровать молекулярные часы.
К счастью, у ученых есть идея получше — цианобактерии сами умеют оставлять окаменелости! Конечно, невооруженным глазом их не увидишь, но их можно обнаружить под просвечивающим электронным микроскопом. Иногда исследователям везет, и они находят не только отпечатки бактерий в камне, но даже отпечатки, выстланные органическим веществом — тем, что когда-то составляло клетку бактерии.
Три таких окаменелости попали в руки ученым из Льежского университета, результаты их исследования опубликованы в недавнем выпуске журнала Nature. Одна из них, возрастом в 1,78–1,73 млрд лет, происходит из формации Макдермотт на севере Австралии (басейн реки Макартур, Северная территория), вторая «родом» с арктических территорий Канады и имеет возраст 1,01–0,90 млрд лет, а третья была получена из Демократической Республики Конго и имеет возраст 1,040–1,006 млрд лет.
Во всех трех образцах были найдены отпечатки ныне вымершей цианобактерии со следами слоистых структур внутри клетки (рис. 5). Расположение, электронная плотность, толщина слоев и расстояние между ними свидетельствовали, что ничем другим, кроме тилакоидов, эти структуры быть не могут. При жизни они были расположены стопками, как у современных цианобактерий и хлоропластов, что и дало такую картину. В том числе такие структуры были найдены в образце из Австралии возрастом примерно 1,75 млрд лет.
Рис. 5. Окаменелость цианобактерии из канадского образца. На рисунке a хорошо видны слоистые структуры внутри клетки, выглядящие как пунктирные линии из белых точек. Это не что иное, как отпечатки стопок тилакоидов. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature
Обнаружение тилакоидов означает, что 1,75 млрд лет назад на Земле жила цианобактерия (ее назвали Navifusa majensis), которая структурно уже соответствовала цианобактериям «современного типа». Анатомически ее фотосинтетический аппарат уже имел «энергосберегающую» конфигурацию. К сожалению, ее ДНК не сохранилась — поэтому реконструировать ее белки и прикинуть скорость их работы не представляется возможным. Тем не менее есть все основания полагать, что она фотосинтезировала куда быстрее первых цианобактерий на Земле.
В обсуждаемой статье и популярных синопсисах на ее основе все три окаменелости описываются как представители одного гипотетического вида. При этом «гипотетического» здесь — более чем ключевое слово. Невозможно с уверенностью сказать, что все три окаменелости принадлежат к одному виду и роду. На самом деле и для современных бактерий определение видовой и родовой принадлежности без привлечения генетики — непростая задача: только что фиксированные бактерии под микроскопом практически невозможно идентифицировать до вида, а чаще всего все семейство выглядит как сплошной зоопарк из близнецов. И уж тем более невозможно определить вид, если микроскоп — электронный, а под ним окаменелость вместо «живой» бактерии. Очевидно, что авторы статьи три окаменелости с похожей морфологией условно объединили в один вид — у них просто не было другого выхода. Но эти бактерии вполне могли принадлежать трем разным видам и даже разным родам...
Кроме того, у бактерий понятие вида вообще довольно относительно, так как у них нет репродуктивного барьера (см. горизонтальный перенос генов). Это приводит к забавным казусам даже среди современных бактерий: например, безобидная кишечная палочка из вашего кишечника (Escherichia coli) и возбудитель бактериальной дизентерии (Shigella dysenteriae) теоретически являются представителями одного вида. Что уж тут говорить про окаменелости... В общем, из обсуждаемой статьи можно сделать много содержательных эволюционных выводов, но нужно иметь в виду условность вида, к которому отнесены описанные в ней окаменелости.
Это приводит к интригующему вопросу: если как минимум 1,75 млрд лет назад на Земле уже существовали цианобактерии «современного» типа, могли ли они приложить «руку» (то есть тилакоид) к самой Кислородной катастрофе? Существование во время Кислородной катастрофы таких эффективных фотосинтетиков хорошо объяснило бы резкий скачок содержания кислорода в атмосфере и позволило бы предположить, кто именно из цианобактерий был его виновником. Открытие бельгийских ученых увеличивает вероятность, что атмосферу кислородом наполняли уже цианобактерии современного типа — но полной уверенности пока нет. Окаменелость из Австралии от самых первых цианобактерий отделяет почти миллиард лет — и за это время могло произойти много интересного... Остается лишь надеяться найти новые окаменелости — уже относящиеся к этому временному промежутку.
Источник: Catherine F. Demoulin, Yannick J. Lara, Alexandre Lambion & Emmanuelle J. Javaux. Oldest thylakoids in fossil cells directly evidence oxygenic photosynthesis // Nature. 2024. DOI: 10.1038/s41586-023-06896-7.
Георгий Куракин